Según una antigua tradición, San Apolinar fue el primer Obispo de Ravena, consagrado y enviado para evangelizar aquella región por el mismo San Pedro.
La primera iglesia erigida en su honor en Roma fue construida entre el siglo VII y los inicios del siglo VIII, es decir en plena época bizantina. Probablemente, los primeros religiosos que ocuparon la iglesia eran los monjes basilianos que se refugiaron en Roma a causa de la persecución iconoclasta: se debe a ellos la translación de algunos mártires al subterráneo de la iglesia primitiva.
Desde 1284, sin embargo, data el primer testimonio de un colegio de canónigos, que duraron hasta 1576. La Basílica se convirtió en parroquia en 1562 y permaneció así hasta 1824.
Desde 1574 y hasta 1773 estuvo vinculado al Colegio Alemán (después Colegio Germano-Húngaro), que tenía como sede el edificio adyacente.
La Basílica original fue demolida y reconstruida por iniciativa del Papa Benedicto XIV, obra de Ferdinando Fuga (1699-1782), arquitecto de edificios eclesiásticos. Hoy en día es un ejemplo típico de la transición barroco-neoclásica.
A partir de 1825 fue la sede del Pontificio Seminario Romano.
A partir de 1990 se convirtió en la Capilla de la Pontificia Universidad de la Santa Cruz.
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